《驱逐舰指挥官》的故事背景为第二次世界大战，在游戏中你将扮演一名二战时期美国海军的驱逐舰指挥官，参与盟军的各项军事行动，以对抗轴心国包括德国、日本、意大利的强大海军。一系列基于史实并富有挑战性的任务能让你再次体验二战中的一些经典战役。在游戏中，你可能被派去北冰洋猎杀德国人的 U 型潜艇，或是在冲绳岛抵御神风敢死队的亡命攻击。你也有可能去执行一些护航任务如：为英国庞大的运输舰队护航或为登陆诺曼底的步兵提供炮火支援等。
游戏中有一个博物馆，提供了数量众多的历史资料和军事资料。也许你可以在炸沉日本帝国的补给船只或在躲避德国纳粹 U 型潜艇的间歇阅读一下一段历史或做一次交互式的旅行。在实用性方面，你可以在这里学习到游戏中出现的各类战舰和战机的性能。
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